Une terrible guerre divise les royaumes de Pyrrhia. Selon une mystérieuse prophétie, seuls cinq jeunes dragons nés lors de la Nuit-la-plus-Claire pourront mettre fin aux combats et apporter la paix. Mais les élus, Argil, Tsunami, Gloria, Comète et Sunny, rêvent de liberté plutôt que d'accomplir leur destin.

Winter a toujours déçu son clan, les Ailes de Glace. S'il parvient à faire libérer son frère prisonnier, il sera enfin un héros. Prophéties, épreuves, ennemis: cette terrifiante mission risque d'être fatale sans ses amis Lune Claire, Kinkajou et Qibli. Mais même les dragons les plus courageux ne peuvent suivre Winter au royaume de Glace, où il devra affronter ce qu'il redoute le plus: sa famille.

La princesse Tsunami découvre son royaume, le monde aquatique des Ailes de Mer. Mais son bonheur est de courte durée: entre intrigues de palais, ennemis redoutables et secrets de famille, elle ne pourra compter que sur l'aide de ses amis les dragonnets du Destin pour éviter les pièges mortels.

La paix est enfin revenue à Pyrrhia, et les Dragonnets du Destin ont fondé l'école de la montagne de Jade qui rassemble des dragons de toutes les espèces. Lune Claire, une jeune Aile de Nuit élevée en secret par sa mère au royaume de Pluie, s'apprête à y faire son entrée. Mais bientôt, de terrifiantes visions l'assaillent et une voix inconnue surgit dans son esprit, implorant son aide...

Sunny est effondrée: selon Loracle, la prophétie est fausse et les Dragonnets du Destin ne pourront jamais mettre fin à la guerre. Pourtant, la petite Aile de Sable refuse de renoncer à la paix, même si ses amis ne la prennent pas au sérieux. C'est donc seule que Sunny affronte sa destinée. Mais une dragonnette naïve a-t-elle la moindre chance face à des adversaires sans pitié?

Attaques d'un monstre nocturne et disparition de dragons dans la luxuriante forêt du royaume de pluie... Gloria décide de passer à l'action pour voler au secours des victimes. Accompagnée des héroïques draonnets du Destin, elle s'enfonce dans la jungle... et se retrouve en plein territoire ennemi.

Comète est sous le choc quand il découvre les plans sinistres des Ailes de Nuit concernant le royaume de Pluie. Il doit prévenir au plus vite ses camarades Dragonnets du Destin. Mais comment jouer les héros quand on est froussard et coupé du monde sur une île volcanique? Le sort des deux royaumes est pourtant entre ses griffes!